El monumento más destacado de Villacarrillo es la Iglesia Parroquial de La Asunción, una obra maestra de Vandelvira que fue declarada Monumento Nacional por Real Decreto el 3 de junio de 1931. Este templo, diseñado por Andrés de Vandelvira, se considera, según Fernando Chueca Goitia, la mejor iglesia de Vandelvira, excluyendo sus obras maestras en Jaén y Úbeda.
Vandelvira diseñó la nueva iglesia sobre los restos de un antiguo castillo o atalaya musulmana. La construcción comenzó entre 1540 y 1550, resultando en un edificio notable por la singularidad de su perfil volumétrico, la grandeza de su espacio interior lograda con economía de recursos, la originalidad y belleza de sus bóvedas, y la integración de tradiciones medievales con el clasicismo renacentista. La construcción se completó en 1653.
Vandelvira no vivió para ver terminada su obra, pues falleció en 1575. Posteriormente, otros maestros canteros como Pedro de Régil, Juan de Ostiaga y Alonso de Régil continuaron con la construcción del templo.
El interior de la Iglesia de La Asunción tiene una planta de salón de estilo granadino, predominando la sillería, y se estructura en tres naves de igual altura, separadas por pilares con columnas adosadas de orden compuesto. La cubierta central está formada por bóvedas sobre pechinas y falsas linternas, decoradas con pinturas de gran belleza, realizadas en su mayoría al temple y algunas al fresco, ocupando una superficie de más de 150 m². Estas pinturas fueron ejecutadas por Pedro de Raxis entre 1580 y 1597.
La Sacristía, construida sobre la antigua parroquia de Santa María del Castillo de estilo gótico, es también de gran interés y posiblemente se completó alrededor de 1618. Juan de Ostiaga, Pedro de Régil y su hijo Alonso de Régil finalizaron su construcción. Presenta una planta rectangular con una cubierta dividida en tres tramos con bóvedas baídas, derivando estructuralmente de la sacristía de la iglesia de El Salvador de Úbeda, aunque con una decoración más sobria y manierista.
Los retablos de la iglesia de La Asunción, que datan de los siglos XVII y XVIII, muestran una preferencia por los estilos barroco y rococó.
La iglesia tiene dos portadas principales: la del Sol, en los pies, influenciada por el estilo plateresco, y la Puerta de Umbría, en la pared norte.
El Museo Parroquial de La Asunción exhibe obras de los templos locales y otras donadas por cofradías y feligreses, destacando las piezas de orfebrería de los siglos XVII, XVIII y XIX, así como misales, biblias y casullas.
